Будущие направления деятельности

В области высокогорной физиологии птиц имеются многочисленные возможности для дальнейших исследований. Необходимы дальнейшие исследования для определения основных механизмов метаболических и вентиляторных различий, описанных в работе Laguë et al. (34) между гусями с бараньими головами, выращенными на большой и малой высоте, и степень, в которой эти различия могут также способствовать полету на большой высоте. Следует проводить обычные садовые эксперименты, в которых инкубируют гусиные яйца и задних гусей, полученных из одной и той же популяции, в контролируемых условиях на разных высотах и исследуют их гипоксические реакции. Эти эксперименты должны также варьировать степень воздействия гипоксии (то есть уровень высоты) и исследовать, как гипоксические реакции изменяются на протяжении всего развития. Из-за логистических ограничений (особенно в полевых условиях) все данные по этим вышеупомянутым основополагающим гипоксическим вентиляционным и сердечно-сосудистым реакциям собирались в покое, а не во время полета (9, 21, 28, 33, 34, 61). Таким образом, было бы логично провести эксперименты, которые исследуют сходные сердечно-сосудистые и вентиляторные реакции во время полета у диких акклиматизированных птиц, чтобы увидеть, сохраняются ли различные стратегии гипоксической вентиляторной сердечно-сосудистой реакции во время полета и служат ли они для повышения эффективности работы на большой высоте. Выявление увеличения ударного объема как основного компонента сердечно-сосудистой реакции водоплавающих птиц на гипоксию позволяет ответить на множество вопросов, наиболее естественным из которых является следующий: каковы механизмы, лежащие в основе такого значительного увеличения ударного объема? Эксперименты могут быть проведены для выявления потенциальных способствующих внешних факторов, таких как циркулирующие гормоны или нейротрансмиттеры, а также внутренних сердечных факторов, таких как объем просвета желудочков, уровень трабекулярности желудочков, комплаентность перикарда, сократительная способность и комплаентность волокон сердечной мышцы и сократительные свойства волокон сердечной мышцы, связанные с реакцией Фрэнка Старлинга. Имеется ограниченная информация о реакции Фрэнка Старлинга на кардиомиоциты птиц (64) - феномене, который, как известно, способствует значительному увеличению ударного объема у Рыб, подвергшихся воздействию гипоксии (19, 64). Будущие исследования лежащих в основе механизмов, которые позволяют развивать силу при таких больших изменениях объема желудочков и в условиях ограничения кислорода, также будут иметь ценность. Кроме того, было бы полезно сравнить значения ударного объема, полученные в этих исследованиях, с теми, которые были получены при прямом измерении ударного объема с помощью проточного зонда на легочной артерии или аорте, или с теми, которые были получены при неинвазивном косвенном измерении с помощью ультразвука. Валидация портативного, неинвазивного метода, такого как ультразвук, позволила бы значительно сократить многие логистические элементы, связанные с измерением ударного объема птиц в полевых условиях. Будущие исследования сердечно-сосудистой системы водоплавающих птиц in vivo должны иметь возможность либо непосредственно измерять, либо вычислять ударный объем, и любые исследования, намеревающиеся полагаться исключительно на частоту сердечных сокращений для оценки таких параметров, как скорость метаболизма или сердечный выброс, должны учитывать потенциально существенную вкладывающую роль ударного объема. Третьей важной областью дальнейших исследований является изучение морфологических (увеличение площади поверхности или уменьшение толщины диффузионного барьера) и физиологических механизмов, лежащих в основе того, как Андские гуси и хохлатые утки способны достигать такого значительного увеличения извлечения кислорода из легких. Было бы разумно сравнить результаты, полученные от Андских гусей, с голыми гусями (два вида, которые используют совершенно разные стратегии гипоксической вентиляции легких). Последняя крупная область дальнейших исследований включает в себя изучение того, почему у горных гусейи андских гусей развились такие различные гипоксические вентиляционные и сердечно-сосудистые стратегии, чтобы справиться с гипоксией: это связано с длительностью и тяжестью их высокогорного воздействия (транзиторная высокогорная миграция против пожизненного высокогорного воздействия) или это связано с внутренними различиями в высокогорном воздействии в Гималаях и Андах? Этот вопрос-мамонт. Это потребует стратегического, междисциплинарного подхода, включающего дополнительные дисциплины, такие как геномика и филогенетика, а также расширения исследования за пределы птиц на других животных, препятствующих этим регионам, чтобы решить этот сложный, многогранный вопрос.

 

Выводы

Таким образом, жизнь на большой высоте представляет собой физиологическую проблему, с которой сталкиваются многие птицы. В дополнение к ряду усовершенствований, присущих птичьему кислородному транспортному каскаду, некоторые виды высокогорных водоплавающих птиц разработали еще более специализированные и разнообразные средства поддержания кислородного снабжения в условиях гипоксии. В частности, у бараголовых гусей (транзиторные мигранты через высокогорные Гималаи) и андских гусей (пожизненные жители высоких Анд) развились две значительно отличающиеся вентиляционные и сердечно-сосудистые реакции на гипоксию, причем бараголовые гуси полагались на надежную рекрутацию сердечного ритма и вентиляции, а Андские гуси существенно увеличивали ударный объем и извлечение кислорода из легких. Хотя происхождение этих контрастных реакций остается неизвестным, бесспорно, что область высокогорной птичьей физиологии глубоко увлекательна как с точки зрения фундаментальной науки, так и с клинической точки зрения, со многими оговорками, которые еще предстоит изучить.

 

ПОДТВЕРЖДЕНИЯ

Многие концепции и идеи, обсуждаемые в этом мини-обзоре, более подробно рассматриваются в моей кандидатской диссертации (35). В результате я благодарен моим научным руководителям, докторам Биллу Милсому и Тони Фарреллу, а также членам моего наблюдательного комитета, докторам Грэму Скотту и Биллу Шилу, за руководство и понимание. В частности, я также благодарю доктора Тони Фаррелла за комментарии к этой рукописи. Наконец, я благодарю Организационный комитет международных симпозиумов по гипоксии 2017 года за возможность поделиться с другими этой захватывающей и в значительной степени недоученной темой.

 

REFERENCES

1. Aldenderfer MS. Moving up in the world: archaeologists seek to understand how and when people came to occupy the Andean and Tibetan plateaus. Am Sci 91: 542–549, 2003. doi:10.1511/2003.6.542.

2. Altshuler DL, Dudley R. The physiology and biomechanics of avian flight at high altitude. Integr Comp Biol 46: 62–71, 2006. doi:10.1093/ icb/icj008.

3. Beall CM, Strohl KP, Blangero J, Williams-Blangero S, Almasy LA, Decker MJ, Worthman CM, Goldstein MC, Vargas E, Villena M, Soria R, Alarcon AM, Gonzales C. Ventilation and hypoxic ventilatory response of Tibetan and Aymara high altitude natives. Am J Phys Anthropol 104: 427–447, 1997. doi:10.1002/(SICI)1096-8644(199712)104:4  427::AID-AJPA13.0.CO;2-P.

4. Beall CM. Tibetan and Andean contrasts in adaptation to high-altitude hypoxia. In: Oxygen Sensing: Molecule to Man, edited by Lahiri S, Prabhakar NR, Forster RE II. New York: Kluwer Academic, 2002, p. 63–74. doi:10.1007/0-306-46825-5_7.

5. Beall CM. Two routes to functional adaptation: Tibetan and Andean high-altitude natives. Proc Natl Acad Sci USA 104, Suppl 1: 8655–8660, 2007. doi:10.1073/pnas.0701985104

6. Beall CM. Detecting natural selection in high-altitude human populations. Respir Physiol Neurobiol 158: 161–171, 2007. doi:10.1016/j.resp.2007. 05.013.

7. Bishop CM, Spivey RJ, Hawkes LA, Batbayar N, Chua B, Frappell PB, Milsom WK, Natsagdorj T, Newman SH, Scott GR, Takekawa JY, Wikelski M, Butler PJ. The roller coaster flight strategy of barheaded geese conserves energy during Himalayan migrations. Science 347: 250 –254, 2015. doi:10.1126/science.1258732.

8. Black C, Tenney SM. Pulmonary hemodynamic responses to acute and chronic hypoxia in two waterfowl species. Comp Biochem Physiol A 67A: 291–293, 1980. doi:10.1016/0300-9629(80)90280-7.

9. Black CP, Tenney SM. Oxygen transport during progressive hypoxia in high-altitude and sea-level waterfowl. Respir Physiol 39: 217–239, 1980. doi:10.1016/0034-5687(80)90046-8.

10. Bouverot P. Circulatory adaptations. In: Adaptation to Altitude-Hypoxia in Vertebrates. Berlin: Springer-Verlag, 1985, p. 61–93. doi:10.1007/978- 3-642-82316-9_4.

11. Bouverot P. General introduction. In: Adaptation to Altitude-Hypoxia in Vertebrates. Berlin: Springer-Verlag, 1985, p. 1–18. doi:10.1007/978-3- 642-82316-9_1.

12. Brutsaert TD, Araoz M, Soria R, Spielvogel H, Haas JD. Higher arterial oxygen saturation during submaximal exercise in Bolivian Aymara compared to European sojourners and Europeans born and raised at high altitude. Am J Phys Anthropol 113: 169 –181, 2000. doi:10.1002/1096- 8644(200010)113:2 169::AID-AJPA33.0.CO;2-9.

13. Calder WA. Respiratory and heart rates of birds at rest. Condor 70: 358 –365, 1968. doi:10.2307/1365930.

14. Carey C, Thompson E, Vleck C, James FC. Avian reproduction over an altitudinal gradient: incubation period, hatchling mass, and embryonic oxygen consumption. Auk 99: 710 –718, 1982.

15. Dempsey JA, Morgan BJ. Humans in hypoxia: a conspiracy of maladaptation?! Physiology (Bethesda) 30: 304 –316, 2015. doi:10. 1152/physiol.00007.2015.

16. Faraci FM, Kilgore DL Jr, Fedde MR. Attenuated pulmonary pressor response to hypoxia in bar-headed geese. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 247: R402–R403, 1984.

17. Faraci FM. Circulation during hypoxia in birds. Comp Biochem Physiol A 85: 613–620, 1986. doi:10.1016/0300-9629(86)90270-7.

18. Faraci FM. Adaptations to hypoxia in birds: how to fly high. Annu Rev Physiol 53: 59 –70, 1991. doi:10.1146/annurev.ph.53.030191.000423.

19. Farrell A. From hagfish to tuna: A perspective on cardiac function in fish. Physiol Zool 64: 1137–1164, 1991. doi:10.1086/physzool.64.5.30156237.

20. Farrell AP. Circulation of body fluids. In: Environmental and Metabolic Animal Physiology, edited by Prosser CL. New York: Wiley-Liss, 1991, p. 509 –558.

21. Fedde MR, Orr JA, Shams H, Scheid P. Cardiopulmonary function in exercising bar-headed geese during normoxia and hypoxia. Respir Physiol 77: 239 –252, 1989. doi:10.1016/0034-5687(89)90010-8.

22. Ferner K, Mortola JP. Ventilatory response to hypoxia in chicken hatchlings: a developmental window of sensitivity to embryonic hypoxia. Respir Physiol Neurobiol 165: 49 –53, 2009. doi:10.1016/j.resp.2008.10. 004.

 23. Fjeldså J, Krabbe N. Birds of the High Andes.Copenhagen, Denmark: Zoological Museum University of Copenhagen, 1990.

 24. Gill RE, Piersma T, Hufford G, Servranckx R, Riegen A. Crossing the ultimate ecological barrier: evidence for an 11,000-km-long nonstop flight from Alaska to New Zealand and eastern Australia by bar-tailed godwits. Condor 107: 1–20, 2005. doi:10.1650/7613.

25. Goldsmith R, Sladen WJ. Temperature regulation of some antarctic penguins. J Physiol 157: 251–262, 1961. doi:10.1113/jphysiol.1961. sp006719.

26. Grubb BR. Allometric relations of cardiovascular function in birds. Am J Physiol Heart Circ Physiol 245: H567–H572, 1983.

27. Hawkes LA, Balachandran S, Batbayar N, Butler PJ, Frappell PB, Milsom WK, Tseveenmyadag N, Newman SH, Scott GR, Sathiyaselvam P, Takekawa JY, Wikelski M, Bishop CM. The trans-Himalayan flights of bar-headed geese (Anser indicus). Proc Natl Acad Sci USA 108: 9516 –9519, 2011. doi:10.1073/pnas.1017295108.

28. Hawkes LA, Butler PJ, Frappell PB, Meir JU, Milsom WK, Scott GR, Bishop CM. Maximum running speed of captive bar-headed geese is unaffected by severe hypoxia. PLoS One 9: e94015, 2014. doi:10.1371/ journal.pone.0094015.

29. Hilty SL, Brown WL. A Guide to the Birds of Colombia. Princeton, NJ: Princeton Univ. Press, 1986.

30. Ivy CM, Scott GR. Control of breathing and the circulation in highaltitude mammals and birds. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol 186: 66 –74, 2015. doi:10.1016/j.cbpa.2014.10.009.

31. Jessen TH, Weber RE, Fermi G, Tame J, Braunitzer G. Adaptation of bird hemoglobins to high altitudes: demonstration of molecular mechanism by protein engineering. Proc Natl Acad Sci USA 88: 6519 –6522, 1991. doi:10.1073/pnas.88.15.6519.

32. Klabunde RE. Cardiac function. In: Cardiovascular Physiology Concepts. Baltimore, MD: Lippincott Williams & Wilkins, 2012, p. 60 –92.

33. Lague SL, Chua B, Alza L, Scott GR, Frappell PB, Zhong Y, Farrell AP, McCracken KG, Wang Y, Milsom WK. Divergent respiratory and cardiovascular responses to hypoxia in bar-headed geese and Andean birds. J Exp Biol. In press.

34. Lague SL, Chua B, Farrell AP, Wang Y, Milsom WK. Altitude matters: differences in cardiovascular and respiratory responses to hypoxia in bar-headed geese reared at high and low altitudes. J Exp Biol 219: 1974 –1984, 2016. doi:10.1242/jeb.132431.

35. Lague SL. Cardiorespiratory Responses to Hypoxia in High- and LowAltitude Geese and Ducks (PhD Thesis). Vancouver, BC: Univ. of British Columbia, 2016, p. 1–206.

36. León-Velarde F, Monge-C C. Avian embryos in hypoxic environments. Respir Physiol Neurobiol 141: 331–343, 2004. doi:10.1016/j.resp.2004. 02.010.

37. Livezey BC. A phylogenetic analysis of recent Anseriform genera using morphological characters on JSTOR. Auk 103: 737–754, 1986.

38. Maina JN. What it takes to fly: the structural and functional respiratory refinements in birds and bats. J Exp Biol 203: 3045–3064, 2000.

39. Maina JN, McCracken KG, Chua B, York JM, Milsom WK. Morphological and morphometric specializations of the lung of the Andean goose, Chloephaga melanoptera: A lifelong high-altitude resident. PLoS One 12: e0174395, 2017. doi:10.1371/journal.pone.0174395.

40. Mairbäurl H, Weber RE. Oxygen transport by hemoglobin. Compr Physiol 2: 1463–1489, 2012. doi:10.1002/cphy.c080113.

41. Mathieu-Costello O, Agey PJ, Wu L, Szewczak JM, MacMillen RE. Increased fiber capillarization in flight muscle of finch at altitude. Respir Physiol 111: 189 –199, 1998. doi:10.1016/S0034-5687(97)00119-9.

42. McCracken KG, Barger CP, Bulgarella M, Johnson KP, Sonsthagen SA, Trucco J, Valqui TH, Wilson RE, Winker K, Sorenson MD. Parallel evolution in the major haemoglobin genes of eight species of Andean waterfowl. Mol Ecol 18: 3992–4005, 2009. doi:10.1111/j.1365- 294X.2009.04352.x.

43. McCracken KG, Barger CP, Bulgarella M, Johnson KP, Kuhner MK, Moore AV, Peters JL, Trucco J, Valqui TH, Winker K, Wilson RE. Signatures of high-altitude adaptation in the major hemoglobin of five species of andean dabbling ducks. Am Nat 174: 631–650, 2009. doi:10. 1086/606020.

 44. McCracken KG, Barger CP, Sorenson MD. Phylogenetic and structural analysis of the HbA (alphaA/betaA) and HbD (alphaD/betaA) hemoglobin genes in two high-altitude waterfowl from the Himalayas and the Andes: Bar-headed goose (Anser indicus) and Andean goose (Chloephaga melanoptera). Mol Phylogenet Evol 56: 649 –658, 2010. doi:10.1016/j.ympev. 2010.04.034.

45. Meir JU, Milsom WK. High thermal sensitivity of blood enhances oxygen delivery in the high-flying bar-headed goose. J Exp Biol 216: 2172–2175, 2013. doi:10.1242/jeb.085282.

46. Meir JU, Ponganis PJ. High-affinity hemoglobin and blood oxygen saturation in diving emperor penguins. J Exp Biol 212: 3330 –3338, 2009. doi:10.1242/jeb.033761.

47. Monge C, León-Velarde F. Physiological adaptation to high altitude: oxygen transport in mammals and birds. Physiol Rev 71: 1135–1172, 1991.

48. Monge-C C, Arregui A, León-Velarde F. Pathophysiology and epidemiology of chronic mountain sickness. Int J Sports Med 13, Suppl 1: S79 –S81, 1992. doi:10.1055/s-2007-1024603.

49. Mortola JP. Metabolic and ventilatory sensitivity to hypoxia in avian embryos. Respir Physiol Neurobiol 178: 174 –180, 2011. doi:10.1016/j. resp.2011.03.027.

50. Muñoz-Fuentes V, Cortázar-Chinarro M, Lozano-Jaramillo M, McCracken KG. Stepwise colonization of the Andes by ruddy ducks and the evolution of novel -globin variants. Mol Ecol 22: 1231–1249, 2013. doi:10.1111/mec.12151.

51. Natarajan C, Projecto-Garcia J, Moriyama H, Weber RE, MuñozFuentes V, Green AJ, Kopuchian C, Tubaro PL, Alza L, Bulgarella M, Smith MM, Wilson RE, Fago A, McCracken KG, Storz JF. Convergent evolution of hemoglobin function in high-altitude Andean waterfowl involves limited parallelism at the molecular sequence level. PLoS Genet 11: e1005681, 2015. doi:10.1371/journal.pgen.1005681.

52. Olson KR, Farrell AP. The cardiovascular system. In: The Physiology of Fishes, edited by Evans DH, Claiborne JB. Boca Ratom FL: Taylor & Francis Group, 2006, p. 119 –152.

53. Otis AB. The work of breathing. Physiol Rev 34: 449 –458, 1954.

54. Powell FL, Milsom WK, Mitchell GS. Time domains of the hypoxic ventilatory response. Respir Physiol 112: 123–134, 1998. doi:10.1016/ S0034-5687(98)00026-7.

55. Powell FL. Respiration. In: Sturkie’s Avian Physiology, edited by Whittow GC. San Diego, CA: Academic, 2000, p. 233–264. doi:10.1016/B978- 012747605-6/50011-0.

56. Rubenson J, Lloyd DG, Heliams DB, Besier TF, Fournier PA. Adaptations for economical bipedal running: the effect of limb structure on three-dimensional joint mechanics. J R Soc Interface 8: 740 –755, 2011. doi:10.1098/rsif.2010.0466.

57. Scheid P. Avian respiratory system and gas exchange. In: Hypoxia: The Adaptations, edited by Sutton J, Coates G, Remmers JE. Toronto, Canada: B.C. Decker, 1990, p. 4 –7.

58. Scott GR, Richards JG, Milsom WK. Control of respiration in flight muscle from the high-altitude bar-headed goose and low-altitude birds. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 297: R1066 –R1074, 2009. doi:10. 1152/ajpregu.00241.2009.

59. Scott GR, Hawkes LA, Frappell PB, Butler PJ, Bishop CM, Milsom WK. How bar-headed geese fly over the Himalayas. Physiology (Bethesda) 30: 107–115, 2015. doi:10.1152/physiol.00050.2014.

60. Scott GR, Meir JU, Hawkes LA, Frappell PB, Milsom WK. Point: “High altitude is for the birds!”. J Appl Physiol 111: 1514 –1515, 2011. doi:10.1152/japplphysiol.00821.2011.

61. Scott GR, Milsom WK. Control of breathing and adaptation to high altitude in the bar-headed goose. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 293: R379 –R391, 2007. doi:10.1152/ajpregu.00161.2007.

62. Scott GR, Schulte PM, Egginton S, Scott ALM, Richards JG, Milsom WK. Molecular evolution of cytochrome C oxidase underlies high-altitude adaptation in the bar-headed goose. Mol Biol Evol 28: 351–363, 2011. doi:10.1093/molbev/msq205

63. Scott GR. Elevated performance: the unique physiology of birds that fly at high altitudes. J Exp Biol 214: 2455–2462, 2011. doi:10.1242/jeb. 052548.

64. Shiels HA, White E. The Frank-Starling mechanism in vertebrate cardiac myocytes. J Exp Biol 211: 2005–2013, 2008. doi:10.1242/jeb.003145.

65. Simonson TS. Altitude adaptation: a glimpse through various lenses. High Alt Med Biol 16: 125–137, 2015. doi:10.1089/ham.2015.0033.

66. Smith FM, West NH, Jones DR. The cardiovascular system. In: Sturkie’s Avian Physiology, edited by Whittow GC. San Diego, CA: Academic, 2000, p. 141–232. doi:10.1016/B978-012747605-6/50010-9.

67. Snyder GK, Black CP, Birchard GF. Development and metabolism during hypoxia in embryos of high altitude Anser indicus versus sea level Branta canadensis geese. Physiol Zool 55: 113–123, 1982. doi:10.1086/ physzool.55.2.30155845.

68. Storz JF, Moriyama H. Mechanisms of hemoglobin adaptation to high altitude hypoxia. High Alt Med Biol 9: 148 –157, 2008. doi:10.1089/ham. 2007.1079.

69. Swan LW. Goose of the Himalayas. Nat Hist 79: 68 –75, 1970.

70. Szdzuy K, Mortola JP. Ventilatory chemosensitivity of the 1-day-old chicken hatchling after embryonic hypoxia. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 293: R1640 –R1649, 2007. doi:10.1152/ajpregu.00422. 2007.

71. Weber RE, Jessen TH, Malte H, Tame J. Mutant hemoglobins (alpha 119-Ala and beta 55-Ser): functions related to high-altitude respiration in geese. J Appl Physiol (1985) 75: 2646 –2655, 1993.

72. Weibel ER. Linking structure and function: model, means, and tools. In: The Pathway for Oxygen. Cambridge, MA: Harvard Univ. Press, 1984, p. 49 –79.

73. Weibel ER. The body’s need for oxygen. In The Pathway for Oxygen. Cambridge, MA: Harvard Univ. Press, 1984, p. 30 –48.

74. West JB. Respiratory and circulatory control at high altitudes. J Exp Biol 100: 147–157, 1982.

75. West JB. Comparative physiology of the pulmonary blood-gas barrier: the unique avian solution. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 297: R1625–R1634, 2009. doi:10.1152/ajpregu.00459.2009.

76. West JB, Watson RR, Fu Z. Major differences in the pulmonary circulation between birds and mammals. Respir Physiol Neurobiol 157: 382–390, 2007. doi:10.1016/j.resp.2006.12.005.

77. West JB. Gas transport by the blood. In: Respiratory Physiology. Baltimore, MD: Lippincott Williams & Wilkins, 2012, p. 77–94.

78. Williams JB, Tieleman BI. Physiological adaption in desert birds. Bioscience 55: 416 –425, 2005. doi:10.1641/0006-3568(2005)055[0416: PAIDB]2.0.CO;2. 79. York JM, Chua BA, Ivy CM, Alza L, Cheek R, Scott GR, McCracken KG, Frappell PB, Dawson NJ, Laguë SL, Milsom WK. Respiratory mechanics of eleven avian species resident at high and low altitude. J Exp Biol 220: 1079 –1089, 2017. doi:10.1242/jeb.151191.