High-altitude champions: birds that live and migrate at altitude

High-altitude champions: birds that live and migrate at altitude

Sabine L. Laguë

University of British Columbia, Vancouver, Canada

Submitted 6 February 2017; accepted in final form 14 August 2017

 

Высотные чемпионы: птицы, которые живут и мигрируют на высоте

Введение

Высокая высота является физиологически сложной задачей для позвоночных по многим причинам, включая гипоксию (низкий уровень кислорода окружающей среде); все же, многие птицы процветают на высоте. По сравнению с млекопитающими, птицы имеют дополнительные усовершенствования каскада транспорта кислорода, ряд шагов, отвечающих за получение кислорода из окружающей среды и транспортировку его в митохондрии. Эти приспособления позволили им обитать в ряде высокогорных районов. Среди водоплавающих птиц много видов, способных летать на большой высоте. Этот мини-обзор исследует физиологические реакции высотных водоплавающих птиц (гусей и уток), сравнивая стратегии птиц, постоянно обитающих в условиях высокогорья, с транзитными мигрантами. В частности, этот обзор сравнивает физиологический ответ на гипоксию горных гусей (Anser indicus), птиц, которые мигрируют два раза в год через Гималаи (4500–6,500 м) и андских гусей (Chloephaga melanoptera), постоянных обитателей Анд (4000–5 500 м). Эти два вида демонстрируют заметно отличающиеся дыхательные и сердечно-сосудистые стратегии для борьбы с гипоксией: горные гуси значительно увеличивают конвективные элементы транспорта кислорода (то есть, частоту сердечных сокращений и общую вентиляция), тогда как андские гуси полагаются преимущественно на улучшения, которые, вероятно, имеют морфологическое происхождение (т. е. увеличение содержания кислорода в легких, диффузный и сердечный объем). Мини-обзор сравнивает улучшения сердечно-сосудистой и дыхательной системы этих различных физиологических стратегий и предлагает гипотезы, связанные с их происхождением. Он также проводит параллели с высшей физиологией человека и исследования, а также определяет ряд областей дальнейших исследований. Область изучения физиологии птиц, приспособленных большим высотам, предлагает уникальную и широко применимое понимание физиологических улучшений при гипоксии.

Как люди поднимаются на самые высокие вершины мира без дополнительного поступления кислорода? Этот вопрос озадачивал ученых десятилетиями. Некоторым птицам удается проживать всю жизнь или мигрировать через эти самые высоты.

Преимущества птиц

Среди позвоночных транспорт кислорода у птиц характеризуется своей эффективностью, которая хорошо документирована и рассмотрена в литературе (47, 55, 63, 66, 76). Птицы считаются более толерантными к гипокапнии, чем млекопитающие, потому что они способны продолжать увеличивать общую вентиляцию, несмотря на развитие дыхания, алкалоз, позволяющий им увеличивать поглощение кислорода и передача без отрицательной обратной связи хеморецептора (57, 63).

Дыхательная система птиц состоит из воздушных мешков, которые действуют как сифоны для однонаправленной вентиляции относительно неподвижных легких от каудального до краниального направления. Птичий однонаправленная противоточная газообменная система считается эффективнее приливной вентиляции млекопитающих в условиях гипоксии (55, 57). Кроме того, их площадь поверхности газообмена в легких больше и с более тонким диффузионным барьером (в 2,5 раза тоньше, чем у млекопитающих) (57, 75) (для обзора см. 38, 55). Объем трахеи является в ~ 4,5 раза больше у птиц, чем у млекопитающих аналогичного размера.

Птицы компенсируют это, дыша глубже, медленнее, (обзор см. 55). По сравнению с аналогичными млекопитающими, птицы имеют большие сердца, которые усиливают работу сердца (13, 26; для обзора см. 66). Кроме того, птицы также имеют повышенную способность к диффузии кислорода в ткани по сравнению с млекопитающими из-за более высокого соотношения капиллярных и мышечных волокон в летательных мышцах, мозге и сердце (18, 41, 63). Таким образом птицы лучше приспособлены к гипоксии, чем большинство млекопитающих.

Из множества видов птиц, которые процветают на высоте, в том числе воробьиных и колибри, водоплавающие птицы (Anseriformes: гуси, лебеди и утки) очень широко распространены.

Действительно, и Гималаи, и Анды являются местом обитания для большого количества видов эндемичных водоплавающих птиц. Один гималайский вид (Anser Indicu) водоплавающих птиц, который привлек огромный интерес научного сообщества.

Высокогорные мигранты: гуси

Горные гуси - одни из самых впечатляющих мигрантов-птиц на этой планете. Они мигрируют два раза в год от мест их гнездований в умеренных высотах до высокогорий в монгольских и Цинхай-Тибетских плоскогорьях (2000–4500 м) через Гималайские горы, чтобы зимовать в Индии (7, 27). Эти преходящие высокогорные спортсмены мигрируют через горы, обычно летая на высотах 4500–6000 м (27), где соответствующий PO2 составляет менее половины, что что зависит от высоты на уровне моря (рис. 1). Во время их обратной миграции их первоначальный подъем с уровня моря на эту высоту занимает всего ~ 8 ч, оставляя время только для самых быстрых физиологических изменений. Действительно исключительным является то, что гуси поддерживают непрерывный полет во время гипоксии, не полагаясь на восходящие потоки и встречая встречный ветер. Хотя горные гуси являются неоспоримо высокогорными обитателями, там они живут только сезонно.

Относительно родственных видов, обитающих на низких высотах (например, серых гусей (Anser anser) и белощеких казарок (Branta leucopsis), горные гуси имеют большие легкие с большей площадью поверхности, увеличение способности к легочной диффузии кислорода (62).

Горные гуси также имеют Hb мутация (Pro-119 к Ala-119 у гусиных голов), что увеличивает собственное сродство к кислороду Hb (44, 71), позволяя горные гуси для более эффективной загрузки кислорода в кровь в то время как в гипоксических средах. Кроме того, снизилась температура также сдвиг влево кривой кислородного равновесия. Если легочная кровь охлаждается, когда гуси летят в холодной гипоксической условия, это может послужить дополнительным преимуществом в пользу нагрузка крови кислородом. По сравнению с другими птицами гусиная кровь еще более термически чувствительна, усиливая это преимущество и их способность загружать кислород. Таким образом, круто вдохновенный воздух и теплые рабочие ацидотические мышцы могут действовать на сродство крови к кислороду таким образом, чтобы теоретически увеличить доставка кислорода в два раза во время взлетающего взлета (45). Их оставили желудочек сердца имеет повышенную плотность капилляров, уменьшается расстояния диффузии кислорода, и, следовательно, увеличение сердечной оксигенация мышц при гипоксемии (62). Наконец, ткань митохондрии в гусиных мышцах ближе к капиллярам, ​​минимизируя внутриклеточную диффузию расстояния (58). Среди наиболее полно описанных гипоксические дыхательные и сердечно-сосудистые реакции водоплавающих птиц — это гуси (8, 9, 21, 28, 33, 34, 61).

Характерен гипоксический вентиляторный ответ у гусей по другому типу дыхания, чем в большинстве низменностей виды водоплавающих птиц. Гуси с остроконечной головкой реагируют на гипоксию в покое первоначально увеличивая дыхательный объем, а не частоту дыхания (33, 34, 61). Это уменьшает пропорцию вентиляции относят к вентиляционному мертвому пространству (33, 34, 61). Напротив, серые гуси в первую очередь зависят от увеличения дыхания частота увеличения вентиляции при воздействии гипоксии (61) и кряквы (Anas platyrhynchos) (61) использует комбинацию повышений в частоте дыхания и дыхательном объеме для увеличения общего вентиляция при гипоксии. Сосудистая сеть головного мозга гуси также проявляют пониженную чувствительность к гипокапнику алкалоз, сопровождающий усиление вентиляции при гипоксии, позволяя этим птицам добиться значительного увеличения общего вентиляция (9, 33, 34, 57, 61; для обзора см. 18), а поддержание мозгового кровотока. Исследования, расследующие гипоксическая сердечно-сосудистая реакция у гусей число.

Гипсовая сердечно-сосудистая реакция характеризуется значительным увеличением общей перфузии (сердечной вывод). Количество гусиных гусей выход во время воздействия гипоксии значительно варьируется в литература (9, 21, 28, 33, 34). Тем не менее, этот диапазон в сердечной увеличение выхода [от 2,5 (34) до 7 раз (9) при воздействии гипоксия 0,07, фракционный состав кислорода (FIO2)] в состоянии покоя, вероятно, отражает небольшие различия в парциальное давление кислорода (ПаО2) сердечно-сосудистых

Кривая отклика, которая имеет экспоненциальный характер за пределами точка перегиба (34). Принимая во внимание, что предыдущие исследования и обзоры сообщать частоту сердечных сокращений как основной фактор, влияющий на сердечный выброс

Изменения в водоплавающей птице (17, 21, 66), гусиных головах неожиданно увеличить объем и частоту сердечных сокращений до усилить сердечный выброс во время гипоксии (33, 34). Инсульт объем увеличивается в ~ 2 раза, при этом частота сердечных сокращений преимущественно благоприятствует при самых тяжелых уровнях гипоксии, когда РаО2 падает ниже 6 кПа (33, 34). Белые гуси достигли аналогичное усиление сердечного выброса при тяжелой гипоксии за счет увеличения ударного объема в 2 раза и скромно увеличение частоты сердечных сокращений (34).

Хотя сильная база знаний для гусей физиология и их гипоксические реакции существуют, эти исследования проводились на животных, рожденных и выращенных на уровне моря. Воздействие гипоксии во время развития животного и взрослого жизнь, в зависимости от того, когда это происходит, признается заметно влияет на физиологию (22, 67, 70; для обзора см. 30, 49, 54).

Тем не менее, факт остается фактом, что многие виды птиц, включая гуси успешно вылупляются и достигают нормы темпы роста и метаболизма на высотах 4000–6 500 м (14, 36). Таким образом, существует большой интерес к эффекту высотных выращивание и акклиматизация на гусей.

Таким образом, высотное воздействие во время жизни птицы оказывает воздействие гипоксические дыхательные и сердечно-сосудистые реакции даже некоторые из наиболее хорошо экипированных чемпионов по гипоксии.

Выводы

Таким образом, жизнь на большой высоте представляет собой физиологическую проблему, с которой сталкиваются многие птицы. В дополнение к ряду усовершенствований, присущих птичьему кислородному транспортному каскаду, некоторые виды высокогорных водоплавающих птиц разработали еще более специализированные и разнообразные средства поддержания кислородного снабжения в условиях гипоксии. В частности, у бараголовых гусей (транзиторные мигранты через высокогорные Гималаи) и андских гусей (пожизненные жители высоких Анд) развились две значительно отличающиеся вентиляционные и сердечно-сосудистые реакции на гипоксию, причем бараголовые гуси полагались на надежную рекрутацию сердечного ритма и вентиляции, а Андские гуси существенно увеличивали ударный объем и извлечение кислорода из легких. Хотя происхождение этих контрастных реакций остается неизвестным, бесспорно, что область высокогорной птичьей физиологии глубоко увлекательна как с точки зрения фундаментальной науки, так и с клинической точки зрения, со многими оговорками, которые еще предстоит изучить.

 

ПОДТВЕРЖДЕНИЯ

Многие концепции и идеи, обсуждаемые в этом мини-обзоре, более подробно рассматриваются в моей кандидатской диссертации (35). В результате я благодарен моим научным руководителям, докторам Биллу Милсому и Тони Фарреллу, а также членам моего наблюдательного комитета, докторам Грэму Скотту и Биллу Шилу, за руководство и понимание. В частности, я также благодарю доктора Тони Фаррелла за комментарии к этой рукописи. Наконец, я благодарю Организационный комитет международных симпозиумов по гипоксии 2017 года за возможность поделиться с другими этой захватывающей и в значительной степени недоученной темой.

 

REFERENCES

1. Aldenderfer MS. Moving up in the world: archaeologists seek to understand how and when people came to occupy the Andean and Tibetan plateaus. Am Sci 91: 542–549, 2003. doi:10.1511/2003.6.542.

2. Altshuler DL, Dudley R. The physiology and biomechanics of avian flight at high altitude. Integr Comp Biol 46: 62–71, 2006. doi:10.1093/ icb/icj008.

3. Beall CM, Strohl KP, Blangero J, Williams-Blangero S, Almasy LA, Decker MJ, Worthman CM, Goldstein MC, Vargas E, Villena M, Soria R, Alarcon AM, Gonzales C. Ventilation and hypoxic ventilatory response of Tibetan and Aymara high altitude natives. Am J Phys Anthropol 104: 427–447, 1997. doi:10.1002/(SICI)1096-8644(199712)104:4  427::AID-AJPA13.0.CO;2-P.

4. Beall CM. Tibetan and Andean contrasts in adaptation to high-altitude hypoxia. In: Oxygen Sensing: Molecule to Man, edited by Lahiri S, Prabhakar NR, Forster RE II. New York: Kluwer Academic, 2002, p. 63–74. doi:10.1007/0-306-46825-5_7.

5. Beall CM. Two routes to functional adaptation: Tibetan and Andean high-altitude natives. Proc Natl Acad Sci USA 104, Suppl 1: 8655–8660, 2007. doi:10.1073/pnas.0701985104

6. Beall CM. Detecting natural selection in high-altitude human populations. Respir Physiol Neurobiol 158: 161–171, 2007. doi:10.1016/j.resp.2007. 05.013.

7. Bishop CM, Spivey RJ, Hawkes LA, Batbayar N, Chua B, Frappell PB, Milsom WK, Natsagdorj T, Newman SH, Scott GR, Takekawa JY, Wikelski M, Butler PJ. The roller coaster flight strategy of barheaded geese conserves energy during Himalayan migrations. Science 347: 250 –254, 2015. doi:10.1126/science.1258732.

8. Black C, Tenney SM. Pulmonary hemodynamic responses to acute and chronic hypoxia in two waterfowl species. Comp Biochem Physiol A 67A: 291–293, 1980. doi:10.1016/0300-9629(80)90280-7.

9. Black CP, Tenney SM. Oxygen transport during progressive hypoxia in high-altitude and sea-level waterfowl. Respir Physiol 39: 217–239, 1980. doi:10.1016/0034-5687(80)90046-8.

10. Bouverot P. Circulatory adaptations. In: Adaptation to Altitude-Hypoxia in Vertebrates. Berlin: Springer-Verlag, 1985, p. 61–93. doi:10.1007/978- 3-642-82316-9_4.

11. Bouverot P. General introduction. In: Adaptation to Altitude-Hypoxia in Vertebrates. Berlin: Springer-Verlag, 1985, p. 1–18. doi:10.1007/978-3- 642-82316-9_1.

12. Brutsaert TD, Araoz M, Soria R, Spielvogel H, Haas JD. Higher arterial oxygen saturation during submaximal exercise in Bolivian Aymara compared to European sojourners and Europeans born and raised at high altitude. Am J Phys Anthropol 113: 169 –181, 2000. doi:10.1002/1096- 8644(200010)113:2 169::AID-AJPA33.0.CO;2-9.

13. Calder WA. Respiratory and heart rates of birds at rest. Condor 70: 358 –365, 1968. doi:10.2307/1365930.

14. Carey C, Thompson E, Vleck C, James FC. Avian reproduction over an altitudinal gradient: incubation period, hatchling mass, and embryonic oxygen consumption. Auk 99: 710 –718, 1982.

15. Dempsey JA, Morgan BJ. Humans in hypoxia: a conspiracy of maladaptation?! Physiology (Bethesda) 30: 304 –316, 2015. doi:10. 1152/physiol.00007.2015.

16. Faraci FM, Kilgore DL Jr, Fedde MR. Attenuated pulmonary pressor response to hypoxia in bar-headed geese. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 247: R402–R403, 1984.

17. Faraci FM. Circulation during hypoxia in birds. Comp Biochem Physiol A 85: 613–620, 1986. doi:10.1016/0300-9629(86)90270-7.

18. Faraci FM. Adaptations to hypoxia in birds: how to fly high. Annu Rev Physiol 53: 59 –70, 1991. doi:10.1146/annurev.ph.53.030191.000423.

19. Farrell A. From hagfish to tuna: A perspective on cardiac function in fish. Physiol Zool 64: 1137–1164, 1991. doi:10.1086/physzool.64.5.30156237.

20. Farrell AP. Circulation of body fluids. In: Environmental and Metabolic Animal Physiology, edited by Prosser CL. New York: Wiley-Liss, 1991, p. 509 –558.

21. Fedde MR, Orr JA, Shams H, Scheid P. Cardiopulmonary function in exercising bar-headed geese during normoxia and hypoxia. Respir Physiol 77: 239 –252, 1989. doi:10.1016/0034-5687(89)90010-8.

22. Ferner K, Mortola JP. Ventilatory response to hypoxia in chicken hatchlings: a developmental window of sensitivity to embryonic hypoxia. Respir Physiol Neurobiol 165: 49 –53, 2009. doi:10.1016/j.resp.2008.10. 004.

 23. Fjeldså J, Krabbe N. Birds of the High Andes.Copenhagen, Denmark: Zoological Museum University of Copenhagen, 1990.

 24. Gill RE, Piersma T, Hufford G, Servranckx R, Riegen A. Crossing the ultimate ecological barrier: evidence for an 11,000-km-long nonstop flight from Alaska to New Zealand and eastern Australia by bar-tailed godwits. Condor 107: 1–20, 2005. doi:10.1650/7613.

25. Goldsmith R, Sladen WJ. Temperature regulation of some antarctic penguins. J Physiol 157: 251–262, 1961. doi:10.1113/jphysiol.1961. sp006719.

26. Grubb BR. Allometric relations of cardiovascular function in birds. Am J Physiol Heart Circ Physiol 245: H567–H572, 1983.

27. Hawkes LA, Balachandran S, Batbayar N, Butler PJ, Frappell PB, Milsom WK, Tseveenmyadag N, Newman SH, Scott GR, Sathiyaselvam P, Takekawa JY, Wikelski M, Bishop CM. The trans-Himalayan flights of bar-headed geese (Anser indicus). Proc Natl Acad Sci USA 108: 9516 –9519, 2011. doi:10.1073/pnas.1017295108.

28. Hawkes LA, Butler PJ, Frappell PB, Meir JU, Milsom WK, Scott GR, Bishop CM. Maximum running speed of captive bar-headed geese is unaffected by severe hypoxia. PLoS One 9: e94015, 2014. doi:10.1371/ journal.pone.0094015.

29. Hilty SL, Brown WL. A Guide to the Birds of Colombia. Princeton, NJ: Princeton Univ. Press, 1986.

30. Ivy CM, Scott GR. Control of breathing and the circulation in highaltitude mammals and birds. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol 186: 66 –74, 2015. doi:10.1016/j.cbpa.2014.10.009.

31. Jessen TH, Weber RE, Fermi G, Tame J, Braunitzer G. Adaptation of bird hemoglobins to high altitudes: demonstration of molecular mechanism by protein engineering. Proc Natl Acad Sci USA 88: 6519 –6522, 1991. doi:10.1073/pnas.88.15.6519.

32. Klabunde RE. Cardiac function. In: Cardiovascular Physiology Concepts. Baltimore, MD: Lippincott Williams & Wilkins, 2012, p. 60 –92.

33. Lague SL, Chua B, Alza L, Scott GR, Frappell PB, Zhong Y, Farrell AP, McCracken KG, Wang Y, Milsom WK. Divergent respiratory and cardiovascular responses to hypoxia in bar-headed geese and Andean birds. J Exp Biol. In press.

34. Lague SL, Chua B, Farrell AP, Wang Y, Milsom WK. Altitude matters: differences in cardiovascular and respiratory responses to hypoxia in bar-headed geese reared at high and low altitudes. J Exp Biol 219: 1974 –1984, 2016. doi:10.1242/jeb.132431.

35. Lague SL. Cardiorespiratory Responses to Hypoxia in High- and LowAltitude Geese and Ducks (PhD Thesis). Vancouver, BC: Univ. of British Columbia, 2016, p. 1–206.

36. León-Velarde F, Monge-C C. Avian embryos in hypoxic environments. Respir Physiol Neurobiol 141: 331–343, 2004. doi:10.1016/j.resp.2004. 02.010.

37. Livezey BC. A phylogenetic analysis of recent Anseriform genera using morphological characters on JSTOR. Auk 103: 737–754, 1986.

38. Maina JN. What it takes to fly: the structural and functional respiratory refinements in birds and bats. J Exp Biol 203: 3045–3064, 2000.

39. Maina JN, McCracken KG, Chua B, York JM, Milsom WK. Morphological and morphometric specializations of the lung of the Andean goose, Chloephaga melanoptera: A lifelong high-altitude resident. PLoS One 12: e0174395, 2017. doi:10.1371/journal.pone.0174395.

40. Mairbäurl H, Weber RE. Oxygen transport by hemoglobin. Compr Physiol 2: 1463–1489, 2012. doi:10.1002/cphy.c080113.

41. Mathieu-Costello O, Agey PJ, Wu L, Szewczak JM, MacMillen RE. Increased fiber capillarization in flight muscle of finch at altitude. Respir Physiol 111: 189 –199, 1998. doi:10.1016/S0034-5687(97)00119-9.

42. McCracken KG, Barger CP, Bulgarella M, Johnson KP, Sonsthagen SA, Trucco J, Valqui TH, Wilson RE, Winker K, Sorenson MD. Parallel evolution in the major haemoglobin genes of eight species of Andean waterfowl. Mol Ecol 18: 3992–4005, 2009. doi:10.1111/j.1365- 294X.2009.04352.x.

43. McCracken KG, Barger CP, Bulgarella M, Johnson KP, Kuhner MK, Moore AV, Peters JL, Trucco J, Valqui TH, Winker K, Wilson RE. Signatures of high-altitude adaptation in the major hemoglobin of five species of andean dabbling ducks. Am Nat 174: 631–650, 2009. doi:10. 1086/606020.

 44. McCracken KG, Barger CP, Sorenson MD. Phylogenetic and structural analysis of the HbA (alphaA/betaA) and HbD (alphaD/betaA) hemoglobin genes in two high-altitude waterfowl from the Himalayas and the Andes: Bar-headed goose (Anser indicus) and Andean goose (Chloephaga melanoptera). Mol Phylogenet Evol 56: 649 –658, 2010. doi:10.1016/j.ympev. 2010.04.034.

45. Meir JU, Milsom WK. High thermal sensitivity of blood enhances oxygen delivery in the high-flying bar-headed goose. J Exp Biol 216: 2172–2175, 2013. doi:10.1242/jeb.085282.

46. Meir JU, Ponganis PJ. High-affinity hemoglobin and blood oxygen saturation in diving emperor penguins. J Exp Biol 212: 3330 –3338, 2009. doi:10.1242/jeb.033761.

47. Monge C, León-Velarde F. Physiological adaptation to high altitude: oxygen transport in mammals and birds. Physiol Rev 71: 1135–1172, 1991.

48. Monge-C C, Arregui A, León-Velarde F. Pathophysiology and epidemiology of chronic mountain sickness. Int J Sports Med 13, Suppl 1: S79 –S81, 1992. doi:10.1055/s-2007-1024603.

49. Mortola JP. Metabolic and ventilatory sensitivity to hypoxia in avian embryos. Respir Physiol Neurobiol 178: 174 –180, 2011. doi:10.1016/j. resp.2011.03.027.

50. Muñoz-Fuentes V, Cortázar-Chinarro M, Lozano-Jaramillo M, McCracken KG. Stepwise colonization of the Andes by ruddy ducks and the evolution of novel -globin variants. Mol Ecol 22: 1231–1249, 2013. doi:10.1111/mec.12151.

51. Natarajan C, Projecto-Garcia J, Moriyama H, Weber RE, MuñozFuentes V, Green AJ, Kopuchian C, Tubaro PL, Alza L, Bulgarella M, Smith MM, Wilson RE, Fago A, McCracken KG, Storz JF. Convergent evolution of hemoglobin function in high-altitude Andean waterfowl involves limited parallelism at the molecular sequence level. PLoS Genet 11: e1005681, 2015. doi:10.1371/journal.pgen.1005681.

52. Olson KR, Farrell AP. The cardiovascular system. In: The Physiology of Fishes, edited by Evans DH, Claiborne JB. Boca Ratom FL: Taylor & Francis Group, 2006, p. 119 –152.

53. Otis AB. The work of breathing. Physiol Rev 34: 449 –458, 1954.

54. Powell FL, Milsom WK, Mitchell GS. Time domains of the hypoxic ventilatory response. Respir Physiol 112: 123–134, 1998. doi:10.1016/ S0034-5687(98)00026-7.

55. Powell FL. Respiration. In: Sturkie’s Avian Physiology, edited by Whittow GC. San Diego, CA: Academic, 2000, p. 233–264. doi:10.1016/B978- 012747605-6/50011-0.

56. Rubenson J, Lloyd DG, Heliams DB, Besier TF, Fournier PA. Adaptations for economical bipedal running: the effect of limb structure on three-dimensional joint mechanics. J R Soc Interface 8: 740 –755, 2011. doi:10.1098/rsif.2010.0466.

57. Scheid P. Avian respiratory system and gas exchange. In: Hypoxia: The Adaptations, edited by Sutton J, Coates G, Remmers JE. Toronto, Canada: B.C. Decker, 1990, p. 4 –7.

58. Scott GR, Richards JG, Milsom WK. Control of respiration in flight muscle from the high-altitude bar-headed goose and low-altitude birds. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 297: R1066 –R1074, 2009. doi:10. 1152/ajpregu.00241.2009.

59. Scott GR, Hawkes LA, Frappell PB, Butler PJ, Bishop CM, Milsom WK. How bar-headed geese fly over the Himalayas. Physiology (Bethesda) 30: 107–115, 2015. doi:10.1152/physiol.00050.2014.

60. Scott GR, Meir JU, Hawkes LA, Frappell PB, Milsom WK. Point: “High altitude is for the birds!”. J Appl Physiol 111: 1514 –1515, 2011. doi:10.1152/japplphysiol.00821.2011.

61. Scott GR, Milsom WK. Control of breathing and adaptation to high altitude in the bar-headed goose. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 293: R379 –R391, 2007. doi:10.1152/ajpregu.00161.2007.

62. Scott GR, Schulte PM, Egginton S, Scott ALM, Richards JG, Milsom WK. Molecular evolution of cytochrome C oxidase underlies high-altitude adaptation in the bar-headed goose. Mol Biol Evol 28: 351–363, 2011. doi:10.1093/molbev/msq205

63. Scott GR. Elevated performance: the unique physiology of birds that fly at high altitudes. J Exp Biol 214: 2455–2462, 2011. doi:10.1242/jeb. 052548.

64. Shiels HA, White E. The Frank-Starling mechanism in vertebrate cardiac myocytes. J Exp Biol 211: 2005–2013, 2008. doi:10.1242/jeb.003145.

65. Simonson TS. Altitude adaptation: a glimpse through various lenses. High Alt Med Biol 16: 125–137, 2015. doi:10.1089/ham.2015.0033.

66. Smith FM, West NH, Jones DR. The cardiovascular system. In: Sturkie’s Avian Physiology, edited by Whittow GC. San Diego, CA: Academic, 2000, p. 141–232. doi:10.1016/B978-012747605-6/50010-9.

67. Snyder GK, Black CP, Birchard GF. Development and metabolism during hypoxia in embryos of high altitude Anser indicus versus sea level Branta canadensis geese. Physiol Zool 55: 113–123, 1982. doi:10.1086/ physzool.55.2.30155845.

68. Storz JF, Moriyama H. Mechanisms of hemoglobin adaptation to high altitude hypoxia. High Alt Med Biol 9: 148 –157, 2008. doi:10.1089/ham. 2007.1079.

69. Swan LW. Goose of the Himalayas. Nat Hist 79: 68 –75, 1970.

70. Szdzuy K, Mortola JP. Ventilatory chemosensitivity of the 1-day-old chicken hatchling after embryonic hypoxia. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 293: R1640 –R1649, 2007. doi:10.1152/ajpregu.00422. 2007.

71. Weber RE, Jessen TH, Malte H, Tame J. Mutant hemoglobins (alpha 119-Ala and beta 55-Ser): functions related to high-altitude respiration in geese. J Appl Physiol (1985) 75: 2646 –2655, 1993.

72. Weibel ER. Linking structure and function: model, means, and tools. In: The Pathway for Oxygen. Cambridge, MA: Harvard Univ. Press, 1984, p. 49 –79.

73. Weibel ER. The body’s need for oxygen. In The Pathway for Oxygen. Cambridge, MA: Harvard Univ. Press, 1984, p. 30 –48.

74. West JB. Respiratory and circulatory control at high altitudes. J Exp Biol 100: 147–157, 1982.

75. West JB. Comparative physiology of the pulmonary blood-gas barrier: the unique avian solution. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 297: R1625–R1634, 2009. doi:10.1152/ajpregu.00459.2009.

76. West JB, Watson RR, Fu Z. Major differences in the pulmonary circulation between birds and mammals. Respir Physiol Neurobiol 157: 382–390, 2007. doi:10.1016/j.resp.2006.12.005.

77. West JB. Gas transport by the blood. In: Respiratory Physiology. Baltimore, MD: Lippincott Williams & Wilkins, 2012, p. 77–94.

78. Williams JB, Tieleman BI. Physiological adaption in desert birds. Bioscience 55: 416 –425, 2005. doi:10.1641/0006-3568(2005)055[0416: PAIDB]2.0.CO;2. 79. York JM, Chua BA, Ivy CM, Alza L, Cheek R, Scott GR, McCracken KG, Frappell PB, Dawson NJ, Laguë SL, Milsom WK. Respiratory mechanics of eleven avian species resident at high and low altitude. J Exp Biol 220: 1079 –1089, 2017. doi:10.1242/jeb.151191.

High-altitude champions: birds that live and migrate at altitude

Sabine L. Laguë

University of British Columbia, Vancouver, Canada

Submitted 6 February 2017; accepted in final form 14 August 2017